En la ciudad de Nueva York, Meier trabajó brevemente para Skidmore, Owings y Merrill en 1959, y luego para Marcel Breuer durante tres años, antes de iniciar su propio estudio en 1963. En 1972, fue identificado como uno de Los Cinco de Nueva York, un grupo de arquitectos modernistas: Meier, Peter Eisenman, Michael Graves, Charles Gwathmey y John Hejduk. Al principio de su carrera, Meier trabajó con artistas como el pintor Frank Stella y favoreció las estructuras blancas y geométricas.
Meier obtuvo por primera vez un reconocimiento significativo por sus diseños de varias residencias, además de The Atheneum en New Harmony, Indiana (1979) y el High Museum of Art en Atlanta, Georgia (1983).
Aunque Meier fue un arquitecto aclamado durante muchos años, su diseño del Getty Center, un enorme complejo museístico en Los Ángeles (California), inaugurado en 1997, lo catapultó al reconocimiento general. Algunos de sus otros encargos notables incluyen museos como el Museo de Arte Contemporáneo de Barcelona en España (1995) y el Paley Center for Media en Beverly Hills, California (1996); el Ayuntamiento de La Haya, Países Bajos (1995) y el Ayuntamiento de San José (2005); edificios comerciales como la reconstrucción de la City Tower en Praga, República Checa (2008); y edificios residenciales como el 173 y 176 de Perry Street en el West Village de Manhattan (2002) y Meier on Rothschild en Tel Aviv, Israel (2015).
Actualmente, Richard Meier & Partners Architects tiene oficinas en Nueva York y Los Ángeles, con proyectos que van desde China y Tel Aviv hasta París y Hamburgo.
Mucha de la obra de Meier se basa en el trabajo de los arquitectos de principios y mediados del siglo XX, especialmente en el de Le Corbusier, sobre todo en sus primeros trabajos. Se considera que Meier ha construido más con las ideas de Corbusier que nadie, incluido el propio Le Corbusier. Meier amplió muchas ideas evidentes en la obra de Le Corbusier, especialmente la Villa Savoye y el Pabellón Suizo.
Su obra también refleja las influencias de otros diseñadores como Mies Van der Rohe y, en algunos casos, Frank Lloyd Wright y Luis Barragán (sin el color). El blanco se ha utilizado en muchos edificios arquitectónicos emblemáticos a lo largo de la historia, como las catedrales y los pueblos encalados de la región mediterránea, en España, el sur de Italia y Grecia.
El alcalde de Roma, Gianni Alemanno, incluyó en su programa electoral la promesa de derribar el gran muro de travertino del Museo del Ara Pacis de Meier. Desde entonces, Alemanno ha cambiado su postura sobre el edificio y ha acordado con Meier unas modificaciones que incluyen la reducción drástica de la altura del muro entre un espacio al aire libre fuera del museo y una carretera muy transitada a lo largo del río Tíber. La ciudad tiene previsto construir una amplia zona peatonal a lo largo del río y pasar la carretera por debajo. «Es una mejora», dice Meier, y añade que «la razón por la que ese muro estaba ahí tiene que ver con el tráfico y el ruido. Una vez eliminado eso, la idea de abrir la plaza al río es buena». La oficina del alcalde dijo que Alemanno espera completar el proyecto antes de que termine su mandato en 2013.